Plant Auxin Responsive Gene SAUR: A Review

LIUChaoyi, WANGYuhang

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Chinese Agricultural Science Bulletin ›› 2024, Vol. 40 ›› Issue (18) : 83-89. DOI: 10.11924/j.issn.1000-6850.casb2023-0534

Plant Auxin Responsive Gene SAUR: A Review

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Abstract

Auxin is an important regulatory factor in the process of plant growth and development, and plants achieve their own growth and development through the regulation of auxin. As a member of the early auxin response gene family, the SAUR gene family is one of the indispensable regulatory factors in the auxin signal transduction pathway. In order to study the role of SAUR genes in biological processes such as plant growth and development and stress response, the bioinformatics characteristics, expression patterns, and regulatory mechanisms of the SAUR gene family were analyzed. The functions of SAUR genes in plant cell elongation growth, light-mediated cotyledon and apical hook opening, flower organ formation, fruit development, and stress response were summarized. It was pointed out that SAUR genes not only affected plant growth and development in multiple aspects, but also participated in the response of plants to abiotic stress. This study provides a theoretical basis for future research on the molecular mechanisms of SAUR genes and the cultivation of plant varieties.

Key words

auxin / SAUR gene family / gene function / expression pattern / biological information / regulatory mechanism / growth and development / abiotic stress response

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LIU Chaoyi , WANG Yuhang. Plant Auxin Responsive Gene SAUR: A Review. Chinese Agricultural Science Bulletin. 2024, 40(18): 83-89 https://doi.org/10.11924/j.issn.1000-6850.casb2023-0534

0 引言

生长素是人们早期发现的第一种调节植物生长发育的激素，其通过信号转导途径发挥作用。它与植物种子萌发、花器官发育、果实发育等多个生长发育过程相关，能够影响植物细胞的伸长、增大、分裂等过程，有研究表明生长素同样参与到植物胁迫应答途径[1⇓⇓⇓-5]。植物中早期生长素应答基因包括3个基因家族成员：auxin/indole-3-acetic acid (AUX/IAA)，gretchen hagen3(GH3)和small auxin-up RNA(SAUR)。其中SAUR基因家族成员最多。1987年在生长素诱导伸长的大豆(Glycine max)下胚轴中首次发现了SAUR蛋白[6]，此后SAUR基因家族的成员被发现广泛分布在多种植物中[7⇓⇓⇓-11]，例如，枇杷(Eriobotrya japonica Lindl.)基因组中鉴定出95个SAUR基因[12]，桑树(Morus notabilis)、大麻(Cannabis sativa)和苎麻(Boehmeria nivea)中分别鉴定出62个、56个和71个SAUR基因[13]。花生(Arachis hypogaea L.)中鉴定出162个SAUR基因，分为8个亚族[14]。小麦(Triticum aestivum L.)中鉴定出308个SAUR基因，分为10个亚族[15]。近年来，随着高通量测序技术和生物信息学技术的发展，对SAUR基因功能研究的不断深入，越来越多植物中的SAUR基因被深入挖掘和报道，对于SAUR基因的研究也取得了一定进展。为此，本文在查阅大量文献的基础上，对目前关于SAUR基因家族的相关研究进行了综述，以期为植物的遗传改良和农业生产提供有力支撑。

1 SAUR基因家族生物信息学特征和亚细胞定位

SAUR基因家族作为生长素早期响应基因家族中最大的一个家族，参与到多个植物生长发育过程中。SAUR蛋白多为不稳定蛋白。谷子中SiSAUR蛋白不稳定系数在26.57~80.62之间，几乎90%(65/72)的SiSAUR蛋白的不稳定性系数超过40，这表明SiSAUR蛋白质极不稳定[9]。葡萄(Vitis vinifera L.)中64个SAUR家族成员中，仅有15个SAUR蛋白不稳定系数小于40，为稳定蛋白，绝大多数(49/64)SAUR蛋白不稳定系数大于40，为不稳定蛋白[16]。类似的，杉木(Cunninghamia lanceolata (Lamb.) Hook)中的8个SAUR基因中，只有ClSAUR36为稳定蛋白，其余成员均为不稳定蛋白[17]。保守基序和蛋白质结构预测表明，大多数SAUR成员含有保守的氨基酸位点。在对地钱(Marchantia polymorpha)、苔藓(Physcomitrella patens)、卷柏(Selaginella moellendorfii)、拟南芥、水稻(Oryza sativa)和玉米(Zea mays)等多个单双子叶植物中SAUR蛋白序列进行分析发现，在几乎所有SAUR蛋白中都观察到两个亮氨酸残基形成的疏水核心，说明这些残基在SAUR蛋白的稳定性和功能发挥中可能起到关键作用[18]。SAUR家族基因根据其基因结构和保守结构域特征，常被分为3组，位于同一分组的SAUR基因功能相似[18]。染色体定位分析表明，大部分SAURs基因处于染色体相邻位置，呈串联重复分布，推测可能与家族基因复制有关，基因复制可能是导致该家族基因数目扩增的主要原因[9]。全基因组测序结合生物信息学分析表明，大部分SAURs基因家族成员都只有1个外显子，不具有内含子。例如，桃(Prunus persica) SAUR基因家族80个成员中有75个基因不含内含子，只有1个外显子[19]。油棕(Elaeis guineensis Jacq.)全基因组中的40个SAUR基因家族成员里，除EgSAUR14和EgSAUR24两个SAUR基因含有2个外显子外，其余38个基因均仅含1个外显子，无内含子[20]。谷子中72个SiSAUR基因大多数(59，~81.9%)不含内含子，其中11个SiSAUR基因含有一个内含子，只有SiSAUR7和SiSAUR13含有两个内含子[9]。龙眼(Dimocarpuslongan longan Lour.)全基因组中68个DLSAUR里有52个无内含子，13个DLSAUR基因有一个内含子，3个DLSAUR基因有两个内含子[21]。然而，也有部分物种中SAUR基因结构差异较大，如蓖麻(Ricinuscommunis L.)中鉴定出的35个SAUR家族基因成员，其中有42.8%的基因是成簇分布的，其内含子个数从0~21个不等[22]。不同物种中SAUR基因家族比较见表1。SAUR基因启动子序列中，含有众多顺式作用元件，包括光反应、激素响应和应激反应的顺式元件[23]。激素响应元件包括茉莉酸甲酯(MeJA)响应元件、脱落酸(ABA)响应元件、赤霉素(GA)响应元件、水杨酸(SA)响应元件和生长素(IAA)响应元件等，此外还有与干旱胁迫、低温信号响应等相关元件，说明SAUR基因可能在植物激素信号转导和非生物胁迫等生理过程中发挥作用[15]。
表1 不同物种中SAUR基因家族比较
物种 成员数（无内含子+有内含子） 保守结构域 保守基序数目 染色体定位 进化树分组数 CDS长度 蛋白分子量/kD 等电点 参考文献
桃 80(75+5) Auxin_inducible super family、
PLN03090、Auxin_inducible		 10 不均匀分布在8条染色体 12 225~634 bp 8.3074 ~ 23.3140 4.25~11.69 [19]
油棕 40(38+2) Auxin_inducible 10 不均匀分布在14条染色体 4 305~8568 bp 11.23466~24.06348 4.52~11.04 [20]
谷子 72(59+13) Auxin_inducible 15 不均匀分布在9条染色体 3 228~1122 bp 8.21~39.49 4.9~11.61 [9]
龙眼 68(52+16) Auxin_inducible 12 不均匀分布在13条染色体 4 276~49223 bp 10.53~183.69 4.90~10.78 [21]
蓖麻 35(18+17) Auxin_inducible 5 不均匀分布在9条染色体 3 56~1379 bp 48711.29~8242.64 4.48~10.61 [22]
黄瓜 62(39+23) Auxin_inducible super family 8 不均匀分布在7条染色体 7 255~2241 bp 9.474~86.253 4.77~10.38 [8]
冬瓜 68(66+2) Auxin_inducible 4 不均匀分布在9条染色体 7 225~573 bp 8.27~22.29 4.60~10.67 [11]
葡萄 64(59+5) Auxin_inducible 3 不均匀分布在9条染色体 10 267~831 bp — 4.97~10.62 [16]
亚细胞定位实验结果显示，黄瓜CsSAUR31-GFP蛋白定位于细胞质基质中[8]，冬瓜BhSAUR60-GFP蛋白定位于细胞核和细胞质中[11]，龙眼DLSAUR32蛋白定位在细胞核中[21]，白梨PbrSAUR13和PbrSAUR52蛋白也主要定位在细胞核中而水稻OsSAUR10蛋白则定位于细胞膜[24-25]。有研究表明，虽然不同植物中SAUR蛋白的定位模式高度多样，但同一亚家族成员之间的亚细胞定位模式可能彼此相似。例如，拟南芥SAUR41亚家族成员（SAUR40、41、71和72）中，有3个（SAUR40、41和71）都在根尖细胞的细胞质中定位[26]。类似的，SAUR19亚家族成员（SAUR19、21、23和24）主要定位在细胞膜[4]。

2 SAUR基因表达和调控

在植物生长发育过程中，部分SAUR基因的表达具有组织特异性。研究表明，苹果中大部分（61个）MdSAUR基因在茎或根中表达，说明MdSAUR基因家族可能在苹果根系和茎生长调控中发挥作用[10]。通过对枇杷不同组织器官进行转录组测序分析表明，许多EjSAUR基因在花、成熟叶、根和膨大果实中保持高表达，而部分EjSAUR基因如EjSAUR22、26和29，仅在膨胀的果实中高表达[12]。类似的，油棕EgSAUR7在果皮及茎中表达量较高但在根、花和叶中不表达，而EgSAUR9在果仁、茎和花中表达量较高而在其他组织区域中不表达或者表达量极低[20]。桑树Mul-SAUR15在不同组织中的表达丰度也具有明显差异，其在茎（韧皮部）中表达丰度最高，而在根中的表达丰度最低[27]。SAUR基因的组织表达特异性说明其可能与植物特定的组织或器官的发育相关。
除组织表达特异性外，SAUR基因家族的成员在植物不同生长发育阶段中也呈现出不同的表达模式。例如，滇水金凤(Impatiens uliginosa Franch.)中6个SAUR基因随着花的开放其表达量在花发育不同时期的檐部均呈先上升后下降的趋势，始花期相对表达量最高，其次是盛花期和花苞期相对表达量最低，而各基因在花距的檐部和距部也存在很大差异[2]。冬瓜BhSAUR1、BhSAUR2和BhSAUR66的表达量随着果实的发育而增加，BhSAUR60在授粉后第2天的果实中高表达，随着果实发育其表达量逐渐减少[11]。在龙舌兰[(A.amaniensis×A.angustifolia)×A.amaniessis]中，SAUR基因在叶片不同发育阶段差异表达明显，与茎中表达量相比，6个SAUR基因在未展叶中的表达量显著增加，在已展叶片中显著降低，说明其在龙舌兰叶片发育过程中具有潜在作用[28]。
SAUR基因的表达在多个水平上受到调控。早期研究表明，在拟南芥、玉米、萝卜(Raphanus sativus L.)等植物中，生长素可以诱导多个SAUR基因表达[29]，大部分SAUR基因的表达水平在生长素作用下会上调，但也有少量的SAUR基因似乎受到了生长素的抑制作用，一般来说，受生长素诱导的SAUR基因在芽中高表达，而许多受生长素抑制和不响应生长素诱导的SAUR基因则在根中高表达[30]。此外，SAUR基因的表达还受到ABA的调控，腊梅[Chimonanthus praecox (L.) Link]CpSAUR71基因在脱落酸处理下呈现下调表达[31]。类似的，拟南芥中AtSAUR5的表达也受到ABA抑制，受生长素诱导[32]。另一方面，ABA也可以上调某些SAUR基因表达，如拟南芥SAUR41亚家族基因的转录可以被ABA激活，SAUR41过表达株系增加了地上部ABA的生物合成[33]。此外，许多功能蛋白或转录因子也可以影响SAUR基因的表达。例如，番茄(Solanum lycopersicum L.)组蛋白甲基化转移酶SDG33或SDG34可以调控多个SAUR基因，在sdg33或sdg34突变体的根中，部分SAUR基因对氮处理的响应被抑制，说明番茄中SAUR基因的氮诱导需要SDG33和SDG34存在，但目前不确定SAUR基因是SDG33或SDG34的直接靶基因还是间接靶基因[34]。拟南芥中SAUR17受PIF转录因子的正调控，PIFs的过度表达强烈增加了SAUR17在黑暗中的表达水平。在pifq突变体中SAUR17基因几乎不表达，即使在pifq突变体中过表达35S增强子驱动的SAUR17-GFP基因，在转基因株系中SAUR17的表达水平也只略高于野生型的水平，说明SAUR17在黑暗中的表达需要PIFs存在[35]。玉米ZmWRKY28蛋白通过直接结合ZmSAUR54和ZmPIF4.1启动子区的W-box元件来激活它们的表达，从而促进黄化幼苗的中胚轴伸长[36]。SAUR基因表达的第二层调控涉及到转录后水平的调控。研究表明SAUR基因3’UTR中的DST元件能够作为其mRNA不稳定性的决定因素，负责mRNA的快速降解[37]。类似的，拟南芥SAUR26基因3’末端非编码区域的自然变异会影响其mRNA在不同温度下的稳定性[38]。除转录和转录后水平调控外，SAUR基因的表达还受到翻译后的调控。部分SAUR蛋白高度不稳定，如拟南芥SAUR19亚家族蛋白被发现是一类高度不稳定蛋白，其在26S蛋白酶体抑制剂MG132作用下可以增加其蛋白稳定性，说明泛素/26S蛋白酶体途径参与了SAUR翻译后水平调节[4]。有意思的是，当SAUR19与GFP、StrepII等蛋白标签融合表达时蛋白稳定性得到明显提高，说明N-末端标签对SAUR19蛋白具有显著的稳定作用[4]。

3 SAUR功能研究

3.1 参与植物生长发育调控

目前研究表明，SAUR基因的主要功能是调节植物细胞伸长以及植物细胞壁松弛的过程。SAUR蛋白家族的几个成员可以通过抑制质膜相关的PP2C.D磷酸酶来刺激质膜H+-ATP酶的质子泵的活性，从而增加质膜的电化学电位，酸化质外体，从而刺激细胞扩增[39]。在西北旱生植物霸王(Zygophyllum xanthoxylum)生长发育过程中，研究发现ZxSAUR15显著促进了过表达转基因株系的根系发育，说明SAUR15基因对细胞伸长有明显促进作用[40]。类似的，小麦TaSAUR66-5B的过表达可以促进拟南芥和小麦根系的生长，TaSAUR66-5B在小麦中过表达还可以增加转基因植物的生物量和籽粒产量[15]。此外，SAUR63和SAUR19可以作为植物细胞伸长的关键调控因子，在拟南芥中过表达SAUR63基因显著促进了转基因植株下胚轴和子叶（在蔗糖存在的情况下）的生长[41]，在拟南芥中过表达SAUR19同样促进了转基因植物下胚轴的伸长和叶片的增大[4]。类似的，在黄瓜中过表达CsSAUR31基因，促进了黄瓜根部和下胚轴的伸长[8]。
研究表明，SAUR基因还参与了调控光介导的子叶和顶端弯钩打开的过程。拟南芥中SAUR17与磷酸酶PP2C-D1具有更强的亲和力，但不抑制PP2C-D1的酶活，在黄化苗的子叶和顶端弯钩中，SAUR17蛋白大量的积累并优先与磷酸酶PP2C-D1结合，使得少量存在的SAUR50不能与磷酸酶PP2C-D1结合，保持酶活的PP2C-D1抑制了子叶和顶端弯钩内侧细胞的伸长，进而维持了暗中黄化苗子叶和顶端弯钩的闭合。而在去黄化过程中，SAUR17的转录被光快速地抑制，SAUR17的蛋白水平迅速下降，与此同时，SAUR50的转录被光快速上调，SAUR50的蛋白大量积累并与磷酸酶PP2C-D1结合，抑制了磷酸酶PP2C-D1的活性，从而解除PP2C-D1对子叶和顶端弯钩内侧细胞伸长的抑制，最终促使子叶和顶端弯钩打开[42]。对此，我们也可以推测，不同的SAUR家族成员可能以拮抗的方式发挥作用，如SAUR32和SAUR36在调控细胞扩张中的相反作用[43-44]。
此外，SAUR基因还参与植物花器官形成和果实发育过程。在菠萝(Ananas comosus L.)花和果实不同发育阶段，AcoSAUR基因存在差异表达。研究发现，部分组织特异表达的SAUR基因参与到菠萝花器官(AcoSAUR4、5、15、17、19)和果实发育(AcoSAUR6、11、36、50)过程中[3]。拟南芥中过表达SAUR8、SAUR10和SAUR16，能够促进角果增长[45]。将冬瓜BhSAUR60过表达至拟南芥中，转基因拟南芥表现出波浪形的主茎和侧枝，还有较长的花器官，包括较长的萼片、花丝和雌蕊，以及较长的角果，说明BhSAUR60也能促进果实伸长生长[11]。枇杷EjSAUR22同样通过影响细胞大小和促进果实膨大在枇杷果实发育过程中发挥重要作用[12]。类似的，葡萄中SAUR041也参与调控浆果大小[46]。白梨PbrSAUR13和PbrSAUR52在梨果实成熟前后差异表达，研究表明与对照组相比，PbrSAUR52瞬时转化的梨果实中的石细胞和木质素含量显著降低。相反，用PbrSAUR13瞬时转化的梨果实中的石细胞和木质素含量高于对照组。推测白梨PbrSAUR52可能抑制梨果实中石细胞和木质素的合成，而PbrSAUR13可能促进梨果实中石细胞和木质素的合成[24]。SAUR基因家族在花梗发育过程中也扮演重要角色。在番茄开花后0、5、15和30 d对番茄花梗脱落区样品进行了转录组分析，对开花后0~5 d，5~15 d和0~15 d的样本差异基因分析显示，在这3种不同比较的差异基因中SAUR的差异表达基因(DEG)数量远高于其他几个基因家族，说明SAUR基因在番茄花梗发育过程中可能发挥重要作用[47]。
SAUR基因还参与调控种子休眠的过程。在滇重楼(Parispolyphylla var. yunnanensis)休眠和非休眠种子之间共鉴定出10937个差异表达基因，与信号转导相关的DEG数量最多的是生长素应答基因（SAUR、AUX/IAA和ARF）和AP2转录因子(ERF/AP2)基因[1]。类似的，水稻中OsSAUR33通过糖信号通路调节种子萌发[48]。
不同物种间SAUR的同源基因功能可能不同甚至完全相反。在拟南芥中过表达花生AhSAUR3基因，转基因株系对干旱胁迫的抗性降低，而AtSAUR32（花生AhSAUR3在拟南芥中的同源基因）的过表达则导致植物的抗旱性增加，说明花生和拟南芥中的SAUR基因在进化过程中发生了巨大的功能差异[5,14]。

3.2 参与植物对外界环境响应

研究表明SAUR基因还参与植物的逆境适应过程。例如在水分亏损、盐胁迫等逆境条件下，SAUR基因的表达水平会发生变化，进而影响植物的生理生化指标和植物对恶劣环境的适应性。有些SAUR基因在非生物胁迫过程中起正向调控的作用，比如龙眼中DlSAUR63和DlSAUR64基因能够响应SA、MeJA、盐胁迫和干旱胁迫，还可能共同参与龙眼体胚发生早期的调控[49]。菠萝AcoSAUR12、24、50在响应盐和干旱胁迫中也起正调控作用[3]。类似的，杨树(Populus trichocarpa) PtSAUR8的过表达株系能够在ABA处理下促进转基因拟南芥的气孔闭合，提高转基因植物的抗旱性，推测PtSAUR8可能通过ABA介导的途径在植物抗逆性中发挥作用[50]。拟南芥AtSAUR32通过介导ABA信号转导在干旱胁迫适应中也发挥着重要作用，AtSAUR32与A 组PP2C蛋白（AtHAI1和AtAIP1）相互作用，可以调节拟南芥对ABA的敏感性[5]。然而，还有一些SAUR基因在胁迫应答中起到负向调控的作用。例如，花生AhSAUR3在所有发育阶段都表现为高表达，但在ABA和聚乙二醇(PEG)处理后表达量下调。研究表明花生AhSAUR3过表达株系抗性降低，因此推测当花生遭受干旱或氧化胁迫时，胁迫诱导的AhSAUR3的下调有利于植物提高抗性[14]。类似的，拟南芥中常温和低温诱导过表达SAUR6、SAUR14和SAUR16的转基因植株的存活率均显著低于相同条件下的野生型(Col-0)，说明拟南芥中SAUR6、SAUR14和SAUR16负调节拟南芥抗冻性[51]。

4 展望

总的来说，SAUR基因是植物生长素途径下游的一个重要调节因子，其在植物生长发育过程中扮演着重要的角色。综合以上研究结果表明，SAUR基因在不同植物的细胞核、细胞膜和细胞质中广泛表达，其不仅受生长素、脱落酸等激素的调控，还参与了植物细胞扩增、花器官和果实发育、顶端弯钩形成、胁迫应答等多个过程。虽然目前关于SAUR基因的研究取得了一定进展，但仍有许多问题有待进一步研究，如SAUR基因通过何种途径参与生长素转运，生长素作用于SAUR基因的机制以及SAUR基因上游调控因子作用机制等方面。因此，未来研究可从以下两个方面开展：（1）利用不断发展的生物学技术，深化对SAUR蛋白与生长素相互作用的分子机制的研究。这包括解析SAUR蛋白的结构、功能域，以及它们如何感知和转导生长素信号；（2）对SAUR基因上游的调控因子及其相互作用的蛋白质进行系统的筛选和鉴定，构建一个全面的SAUR基因相互作用网络。这将有助于揭示SAUR基因在植物生长发育和逆境应答中的具体作用和调控机制。

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