Analysis and Identification of Avirulence Genes of Magnaporthe oryzae from Oryza rufipogon Griff. in Yuanjiang of Yunnan Province

DONG Liying, LIU Pei, LIU Shufang, ZHANG Xianwen, YANG Qinzhong

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Chinese Agricultural Science Bulletin ›› 2023, Vol. 39 ›› Issue (18) : 117-122. DOI: 10.11924/j.issn.1000-6850.casb2022-0755

Analysis and Identification of Avirulence Genes of Magnaporthe oryzae from Oryza rufipogon Griff. in Yuanjiang of Yunnan Province

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Abstract

In order to clarify the composition of avirulent genes of Magnaporthe oryzae strains isolated from four populations of Oryza rufipogon in Yuanjiang of Yunnan, pathogenicity of 52 single spore strains from O. rufipogon of Yuanjiang were determined on rice blast 24 monogenic lines, and the avirulent genes of these strains were identified by spraying inoculation method at seedling stage. The results showed that among 52 strains of M. oryzae, the proportion of medium, weak and non-pathogenic strains was 34.69%, 65.39% and 1.92% respectively, and the weak-pathogenic strains were dominant. The 52 strains showed the strong or moderate pathogenicity to only five resistant monogenic lines carrying Pi19, Pii, Pi3, Pib and Pish, respectively, and weak or non-pathogenicity to the remaining 19 monogenic lines. On the basis of pathogenicity determination of M. oryzae strains on 24 monogenic lines, the composition of avirulent genes could be divided into 10 types. M. oryzae strains from O. rufipogon in Yuanjiang of Yunan generally showed weak pathogenicity to 24 monogenic lines, but they still appeared pathogenicity differentiations.

Key words

Magnaporthe oryzae / avirulence gene / pathogenicity / Oryza rufipogon / Yuanjiang

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DONG Liying , LIU Pei , LIU Shufang , ZHANG Xianwen , YANG Qinzhong. Analysis and Identification of Avirulence Genes of Magnaporthe oryzae from Oryza rufipogon Griff. in Yuanjiang of Yunnan Province. Chinese Agricultural Science Bulletin. 2023, 39(18): 117-122 https://doi.org/10.11924/j.issn.1000-6850.casb2022-0755

0 引言

水稻(Oryza sativa L.)作为全球近半数人口的主食，在粮食安全中具有特殊的重要性。由真菌Magnaporthe oryzae[1]引起的稻瘟病是世界水稻生产区为害最为严重的病害之一，发病田块通常可造成10%~30%的水稻减产，严重的田块甚至绝收[2-3]。在水稻生产上，由于田间稻瘟病菌致病群体构成的复杂性，以及有效的抗性基因未能充分地利用，使得新选育的抗病品种在推广种植时容易因稻瘟病菌生理小种的出现而导致品种抗性丧失[4-5]。因此，挖掘具有广谱抗病的基因，并通过分子标记辅助选育手段聚合多个抗病基因，培育出具有广谱抗病的水稻品种，已是目前水稻抗病育种的关键[6]。普通野生稻(O. rufipogon Griff.)是亚洲栽培稻(O. sativa)的祖先种，是与栽培稻亲缘关系最近的野生稻，也是用于改良栽培稻的基因库[7]；野生稻由于长期处于野生状态，经受各种灾害和恶劣环境的选择，与亚洲栽培稻相比，其特殊的演化和生存环境，使得野生稻具有优良的抗病虫特性、耐旱、耐盐和较强的杂草竞争能力等诸多抵抗生物与非生物胁迫的能力，是挖掘抗病基因的重要种质资源[8-9]。根据生态类型划分，2001年之前云南有记载的普通野生稻分布在西双版纳州景洪市和玉溪市元江县，但后来再对云南野生稻资源考察时发现，普通野生稻仅在元江县发现[10]；元江野生稻是中国生长位置最高(780 m)的普通野生稻，由于地处高原，在邻近地域与其他稻种有很好的地理隔离，其原始性得到了最大限度的保留[8,11-12]。从亲和性来看，元江普通野生稻籼粳分化不明显，也表明其原始性[11]；本研究以元江普通野生稻上分离的52个稻瘟病菌单孢菌株为研究对象，利用24个分别持有不同抗稻瘟病基因的水稻单基因鉴别系开展普通野生稻稻瘟病菌群体致病性和致病性分化分析，评价稻瘟病菌对不同水稻单基因系在致病性上的差异，筛选用于稻瘟病菌无毒基因研究的可用菌源。

1 材料与方法

1.1 供试材料

采集自云南省玉溪市元江县普通野生稻4个自然居群稻瘟病菌标样上分离、保存的52个单孢菌株，具体编号如图1；24个以丽江新团黑谷(LTH)为遗传背景的水稻抗性单基因系从国际水稻所引进。
图1 稻瘟病菌对24个水稻单基因系的致病率

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1.2 试验方法

1.2.1 菌株活化及孢子悬浮液的制作

稻瘟病菌的培养根据董丽英等[4]描述的方法进行：从-20℃冰柜中取出含有稻瘟病菌单孢菌株的滤纸片，分别用镊子撕下黄豆粒大小的滤纸片进行稻瘟病菌单孢菌株的活化；活化的菌株在燕麦片培养基上于25℃下暗培养1周后进行连续3 d的光照产孢；产孢后的培养基表面用含有0.02%的Tween-20蒸馏水洗下孢子，调制成浓度为2×105孢子/mL的孢子悬浮液备用。

1.2.2 水稻播种、接种及发病调查

在温室中将发芽后的水稻材料播于装有稻田土的12 cm ×18 cm×5 cm塑料育苗盒内，每个品种播5粒，设3次重复。待秧苗生长至三叶一心期，采用喷雾接种的方法进行接种，接种后的秧苗放置于保湿培养箱中于25℃暗培养24 h，之后放置于温室中并定时喷水增加湿度，以利于稻瘟病的发生。接种7~10 d待感病品种LTH充分发病后，进行发病情况的调查。分级标准按董丽英等[4]的方法进行。

1.3 数据分析

1.3.1 菌株致病率及毒性频率计算

单个菌株的致病率(Pathogenic frequency, PF)及致病率类型划分参考杨秀娟等[13]的方法进行。根据周江鸿等[14]的方法利用毒性频率(Virulence frequency, VF)将稻瘟病菌群体的毒性划分为强毒性、较强毒性、中等毒性和弱毒性四种类型。

1.3.2 统计分析

根据稻瘟病菌菌株对水稻单基因鉴别系的抗感情况建立0-1数据库，抗病(R)记为1，感病(S)记为0。利用NTSYSPC 2.10e分子生物学分析软件[15]，通过非加权组平均法(unweighted pair-group method with arithmetic means, UPGMA)，以52个菌株对24个水稻单基因鉴别系的抗感情况进行聚类分析。

2 结果与分析

2.1 稻瘟病菌对水稻单基因系的致病率分析

利用52个稻瘟病菌单孢菌株分别对24个水稻单基因鉴别系进行抗性鉴定，在对照高感品种LTH充分发病后，如图1所示，52个供试菌株对这24个含有不同抗性单基因的水稻材料的致病率为0~37.5%，其中，中等致病率(40%>PF≥20%)的菌株有17个，占总菌株数的34.69%；弱致病率(PF<20%)的菌株有34个，占总菌株数的65.39%，致病率为0的菌株1个，占总菌株数的1.92%，未发现有强致病率(PF>70%)的菌株。说明在云南元江普通野生稻上分离的稻瘟病菌多表现为中等或弱致病性；从4个居群的稻瘟病菌致病性看，居群①的12个稻瘟病菌中，菌株的最强致病率为37.50%，平均致病率为17.25%；居群②的14个稻瘟病菌中，菌株的最强致病率为33.33%，平均致病率为20%；居群③的10个稻瘟病菌中，菌株的最强致病率为33.33%，平均致病率为17.60%；居群④的16个稻瘟病菌中，菌株的最强致病率为29.00%，平均致病率为12.88%。

2.2 稻瘟病菌对水稻单基因系的毒性频率分析

从表1可知，供试的52个菌株对24个单基因鉴别系表现出不同程度的毒性，所有菌株对抗性基因是Pi19的VF最高(86.54%)，VF≥70%的抗性基因有2个，分别为Pii和Pi3，50%>VF≥20%的抗性基因有2个，分别为Pib和Pish，VF<20%的抗性基因有10个，分别为Pia、Pit、Piz、Piz-t、Pi9、Piz5、Pita-2、Pi12、Pi20和Pi11；VF为0的有Pik-s、Pik、Pik-p、Pik-h、Pik-m、Pita、Pi1、Pi5和Pi7等9个抗性基因。在这24个水稻抗性单基因系中，52个菌株对分别含有Pi19、Pii和Pi3等3个抗病基因的水稻材料具有强致病性；对分别含有Pib和Pish等2个抗性基因的水稻材料的致病性中等；对分别含有Pia、Pit、Piz、Piz-t、Pi9、Piz5、Pita-2、Pi12、Pi20和Pi11等10个抗性基因的水稻材料的致病性弱；对分别含有Pi5、Pik-s、Pik、Pik-p、Pik-h、Pik-m、Pita、Pi1和Pi7等9个抗性基因的水稻材料不致病，说明这52个菌株除了对含有上述Pi19、Pii、Pi3、Pib和Pish等5个抗性基因的水稻单基因系具有强或中等毒性外，对其余的19个抗性基因的单基因系表现为弱毒性或不致病性的特征；52个稻瘟病菌对Pik位点(Pik、Pik-s、Pik-p、Pik-h、Pik-m、Pi1、Pi7)的全部等位基因均不致病（表1）。
表1 52个稻瘟病菌单孢菌株对24个水稻单基因系的毒性频率
单基因系 抗性基因 毒性频率/% 单基因系 抗性基因 毒性频率/%
IRBLA-A Pia 11.54 IRBLT-K59 Pit 13.46
IRBLI-F5 Pii 71.15 IRBLSH-S Pish 44.23
IRBL3-CP4 Pi3 71.15 IRBLZ FU Piz 11.54
IRBLZ5-CA Pi5 0.00 IRBLZT-T Piz-t 9.62
IRBLKS-S Pik-s 0.00 IRBL9-W Pi9 3.85
KRBLK KA Pik 0.00 IRBLZ5-CA Piz5 15.38
KRBLKP-K60 Pik-p 0.00 IRBLTA-K1 Pita 0.00
KRBLKH-K3 Pik-h 0.00 IRBLTA2-PI Pita-2 3.85
IRBLKM-TS Pik-m 0.00 IRBL12-M Pi12 13.46
IRBL1-CL Pi1 0.00 IRBL19-A Pi19 86.54
IRBL7-M Pi7 0.00 IRBL20-IR24 Pi20 3.85
IRBLB-B Pib 28.85 IRBL11-ZH Pi11 9.62

2.3 稻瘟病菌无毒基因组合分析

从表2可以看出，52个稻瘟病菌菌株中分别含有15~24个数目不等的基因组合，其中含有20和21个无毒基因组合的菌株数量较多，分别占供试菌株群体的21.15%和23.08%，两者合计占供试菌株群体的46.23%。
表2 元江普通野生稻稻瘟病菌的不同数量无毒基因在菌株中的出现频率
无毒基因数量 菌株数 出现频率/% 无毒基因数量 菌株数 出现频率/%
24 1 1.92 19 5 9.62
23 4 7.69 18 5 9.62
22 7 13.46 17 4 7.69
21 11 21.15 16 2 3.85
20 12 23.08 15 1 1.92

2.4 供试菌株对24个水稻单基因系的致病性构成及分化

分离自云南元江普通野生稻上的52个稻瘟病菌菌株对24个水稻单基因鉴别系的致病率在0~37.5%之间，根据水稻单基因系对稻瘟病菌单孢菌株表现出抗病或感病的表型进行聚类的结果如图2所示，致病率相同的菌株或同一居群的菌株在致病相似性上存在差异，如12YJ-4-14-1与12YJ-3-7-1或12YJ-4-11-1等的致病率为16.7%，但致病性的遗传距离有明显差异；而在致病相似性一致的情况下，致病率也会不同，如在稻瘟病菌致病性相似系数为0.96时，菌株12YJ-2-11-1、12YJ-2-6-1、12YJ-4-22-1和12YJ-3-8-1的致病率分别为25.00%、20.80%、29.2%和16.7%；从这些结果可以看出，元江野生稻上同一居群的菌株间也存在明显的致病性分化现象。
图2 52个稻瘟病菌单孢菌株对24个水稻单基因系亲和反应型的聚类分析

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3 讨论

野生稻作为栽培稻的祖先，其保留有诸多栽培稻在驯化过程中被丢失的有利基因，是改良现代水稻种质、拓宽其遗传基础的重要基因库[9]。元江普通野生稻是目前云南省仅有的且生存海拔最高的野生稻资源，与其他稻种有很好的隔离，最大限度地保留了其原始性[11-12]；本研究利用24个水稻单基因系对元江野生稻保护区4个自然居群上分离的52个稻瘟病菌单孢菌株进行致病性测定；结果表明，供试菌株多表现为中等或偏弱致病性；4个居群中都含有中等致病性的菌株，但居群④菌株的平均致病率较低，其余3个居群的平均致病率相当。杨庆文等[8]研究云南3个元江普通野生稻居群的遗传多样性上，发现元江的普通野生稻居群间发生了较为明显的遗传分化，本研究的结果显示：4个居群的菌株或同一居群的菌株之间同样存在致病性分化现象，说明在野生稻与稻瘟病菌协同进化的过程中，普通野生稻出现遗传分化，自然居群野生稻上的菌株也发生致病性分化，从而更好地适应其环境的改变，加之较弱的致病性组成，一方面可能也反映出元江普野上稻瘟病菌的古老性。稻瘟病菌与水稻的互作符合基因对基因学说[16]，水稻与稻瘟病菌之间的互作模式已成为植物病理学研究的模式系统[17]。对菌株中已知无毒基因的分析发现，所有供试菌株对持有Pik位点(Pik、Pik-s、Pik-p、Pik-h、Pik-m、Pi1、Pi7)的全部单基因系的毒性频率为0，即这些菌株中持有与这些抗性基因相对应的无毒基因，而菌株又是从元江普通野生稻上分离而来，说明元江普通野生稻中不含有Pik位点的抗病等位基因；同样，本研究中发现所采集到的4个野生稻居群上的稻瘟病菌对持有Pita的单基因系不致病，即这些菌株均持有AvrPita基因，推测元江普通野生稻中可能不持有Pita基因，这与杨明挚等[18]对云南元江普通野生稻中抗稻瘟病Pita和Pib同源基因的克隆分析发现元江普通野生稻不持有Pita的结果相一致。
无毒基因在菌株中的数量可有效反映出菌株致病性的强弱，无毒基因数量越少，菌株的致病性越强。兰波等[19]对2006—2008年分离自江西省水稻产区195个单孢菌株的154份稻瘟病菌利用6个近等基因系和24个单基因系进行测定分析，结果揭示出江西省水稻产区稻瘟病菌无毒基因组合数量为0~18个，其中含有5、6、7、9、13的组合类型较多；邓云[20]对2018—2020年分离自福建省水稻种植地的179份稻瘟病菌利用24个单基因鉴别系进行测定，分析结果表明福建省水稻种植区的稻瘟病菌株含有0~22个无毒基因，其中以含有6、7、8、9、11个无毒基因的病菌最多；本研究从普通野生稻上分离的52个菌株中所含的无毒基因数量在15~24之间，其中以持有20和21个无毒基因组合的菌株数量较多，说明云南元江普通野生稻上分离的稻瘟病菌株所含已知无毒基因的数量比栽培稻上多，且组合类型较为单一，因此，元江野生稻上稻瘟病菌的致病性表现出较弱的特点。
进一步通过这52个菌株的在单基因鉴别系上的抗感反应进行聚类，发现无论在0.67或0.96的致病性相似水平，元江普通野生稻4个自然居群上的稻瘟病菌在不同的谱系中都有分布，存在明显的致病性分化，可能是4个野生稻居群在稻瘟病菌与野生稻协同进化过程中，稻瘟病菌随着野生稻抗性遗传背景的变化稻瘟病菌的致病性也发生相应的分化；江西省水稻产区分离的195个稻瘟病菌的平均毒性频率为69.02%[19]；董丽英等[4]对2007—2010年分离自籼稻和粳稻区的379个稻瘟病菌进行致病性分析发现，大多数的籼稻和粳稻菌株的毒性频率较高，具有较强的致病性；湖南桃江病圃的丽江新团黑谷上分离的120个稻瘟病菌的平均毒性频率高达77.22%[21]；贺雄等[22]在湖南桃江病圃的多个主栽水稻品种上分离的29个稻瘟病菌进行无毒基因的鉴定，结果显示所有的供试菌株都表现出较强的致病性，而本研究分离自元江普通野生稻上的稻瘟病菌致病性普遍较弱，其原因可能是在自然条件下，该区域的野生稻经过长期自然选择，形成较为稳定的生态系统和独有的普通野生稻自然居群，相对稳定的野生稻自然居群与遗传背景未对该区域的稻瘟病菌群体产生较大的选择压力，从而在病原菌和寄主植物之间始终处于一种相对稳定的动态平衡；病原菌在鉴别寄主上的致病性测定，其毒力频率不仅能反映病原菌本身的毒性强弱，还可以体现出寄主品种的抗病性强弱[19]，元江普通野生稻上稻瘟病菌群体表现出较弱的致病性，表明菌株持有大量的无毒基因，暗示着元江普通野生稻的抗性背景可能相对单一，同时可能也反映出远离栽培稻种植区的元江普通野生稻上稻瘟病菌群体的古老性，是开展稻种与稻瘟病菌协同进化研究的理想菌株。

4 结论

已知24个水稻单基因鉴别系通过苗期人工接种分离自元江普通野生稻4个居群上的稻瘟病菌单孢菌株，结果表明，大多数的菌株为中等或弱致病性菌株，菌株对大多数水稻单基因系表现为弱毒性或无毒性；菌株对水稻单基因系的亲和反应聚类分析结果显示，该区域的菌株或各个居群的菌株都存在致病性分化现象。

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旨在明确2017—2020年安徽省参试水稻品种对稻瘟病和白叶枯病的抗性情况。用人工喷雾接种和自然诱发相结合的方法测得品种对稻瘟病的抗性,用剪叶接菌方法测得品种对白叶枯病的抗性。结果表明：659个水稻品种中,48.10%表现为中感稻瘟病,其次为中抗、感、高感,表现为抗病的品种仅占1.06%,没有高抗品种。51.59%表现为感白叶枯病,其次为中感、中抗、抗、高感,没有高抗品种。籼稻的抗稻瘟病率(42.78%)大于粳稻(17.89%),籼稻的抗白叶枯病率(4.81%)小于粳稻(22.81%)。参试品种抗稻瘟病率逐年下降,抗白叶枯病率呈“下降—上升—下降”趋势,兼抗两病的品种占比为1.16%~3.07%,逐年上升。可见,参试品种对稻瘟病和白叶枯病的抗性水平一般,籼稻和粳稻的抗病性存在差异,年度间抗病率变化较大。
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